Vývoj protiletadlové řízené střely začal v roce 1962 v souvislosti se zahájením prací na stíhacím letounu Mikojan Gurevič MiG-25P. Konstrukce střely se ujala konstrukční skupina M.Bisnovata, která vzala za základ starší střelu R-8. Tělo střely R-8 bylo prodlouženo a dostalo rekonstruované řídící delta plochy. V zadní části byla vybavena výkonným raketovým motorem jehož charakteristiky střele umožňovaly dosahovat rychlostí blížících se rychlosti M5 (odpálení střel bylo možné až v rychlosti M2,7). Protože tyto rychlosti způsobovaly velké teplotní namáhání střely, byly na dielektrické kryty naváděcí hlavice využity keramické odlitky a motorový prostor byl kryt titanovým válcovým obalem. Z titanu byly vyrobeny i čtyři výztužné nosníky uvnitř pouzdra střely.
Střela vznikla ve dvou provedeních s odlišným způsobem navádění. Jako základní naváděcí hlavice je v obou typech namontována hlavice PARG-12 která spolupracuje se střeleckým a vyhledávacím radiolokátorem Smierč-A. Hlavice v obou provedeních umožňuje střelbu na cíl vzdálený cca 35 kilometrů při výšce cíle 27 (při napadení ze zadní polosféry) až 30 (při napadení ze zadní polosféry) kilometrů. Provedení R-40R neslo v přídi původní naváděcí hlavici PARG-12 s poloaktivním radarovým naváděním do vzdálenosti 15 km od cíle a aktivním naváděním těsně před zásahem cíle. Navádění střely se po aktivaci aktivního radarového režimu naváděcí hlavice přepíná na plně automatický režim navedení. Druhé provedení označené jako R-40T má aktivní radarovou naváděcí část hlavice nahrazenou IR naváděcím čidlem TP-26. Vzdálenost přechodu na plně automatizované IR navádění je v tomto případě redukována na 7 kilometrů. Obě střely nesou v těžišti bojovou střepinovou hlavici se 70 kilogramy trhaviny a pětivrstvým prefragmentovaným střepinovým obalem.
Práce na střele byly dokončeny v lednu roku 1969 a po sérii pozemních a vzdušných aerodynamických zkoušek došlo v září 1969 k prvnímu odpálení dvojice střel R-40R na vzdušný cíl letící (dálkově řízený MiG-17) ve výšce 600 metrů. Obě střely byly odpáleny z letounu MiG-25P a zaznamenaly přímé zásahy. Po této úspěšné zkoušce byly střely definitivně přibrány do výzbroje letectva SSSR.
V souvislosti s modernizací MiGu-25P na MiG-25PD byly v roce 1980 modernizovány i střely R-40, které se v novém provedení nazývaly R-40D. Tato modernizovaná varianta byla přizpůsobena pro vyhledávací a střelecký radiolokátor Smierč-25 a opět byla vyvinuta ve dvou modifikacích přičemž v modifikaci R-40RD je původní radarová naváděcí hlavice doplněna citlivějším radarovým zaměřovačem RP-25M (zahájení plně automatického navádění na aktivním režimu je při použití zaměřovače RP-25 posunuto na vzdálenost 20 km od cíle). Provedení R-40TD nese původní konfiguraci naváděcí hlavice jako R-40T. Obě modifikace rakety mají dále zvýšenou citlivost naváděcí hlavice a jsou schopny napadat nízkoletící cíle na pozadí země. Využitím speciálních pryžových bloků je zvýšena odolnost střely proti vibracím za letu.
Poslední variantou střely R-40 byla varianta R-40D1 (R-40RD1 a R-40TD1) s novou střepinovou hlavicí o váze 80 kg (střela byla do výzbroje letectva SSSR zavedena v roce 1985).
